John wuchs in den Zwillingsstädten Minnesotas auf. Nach seinem Abschluss an der St. Thomas Academy, einer reinen Jungen-Militär-Catholic-Highschool, zog John nach Iowa City, um die Universität von Iowa zu besuchen. Dort wechselte er vom Schreiben zum Film. Zwei Jahre später zog John nach Manhattan, um das Filmprogramm der NYU zu besuchen. Nach seinem Abschluss an der NYU zog John nach Los Angeles, um eine Karriere im Filmemachen zu verfolgen. John schrieb und inszenierte seinen ersten Spielfilm, Full Moon Rising (1996), direkt nach dem College. Für seinen zweiten Film, The Dry Spell, wurde John von seinem Bruder Drew unterstützt, der den Film produzierte, während John schrieb, Regie führte und schnitt. Sie leben jetzt in Los Angeles und arbeiten zusammen als The Brothers Dowdle.
